竹田城は、嘉吉年間（1441－43）、但馬の守護大名、山名宗全が出石城の出城として播磨・丹波から但馬への侵略路に位置するこの地に、13か年を費やして築いたと伝えられています。当時は、土塁をもとに作られた城と考えられ、山名氏の武将、太田垣氏が7代にわたって城主となり治めます。しかし、天正5年（1577）、天正8年（1580）秀吉の2度の但馬征伐で竹田城は落城、山名氏とともに太田垣氏は没落します。
　その後、秀吉の弟、秀長の属将的な地位にあった桑山修理太夫重晴、続いて播磨龍野城主赤松政秀の子、赤松広秀が城主となります。広秀は朝来郡2万2000石を領有し、文禄年間から慶長の初期（1600年頃）に、現在のような豪壮な石垣積みの城郭を築きます。
　竹田城の石垣の積み方は、織田信長の安土城と同じ技術で、自然石の石の声を聞きながら積むと言われる、近江穴太衆（あのうしゅう）の手による穴太流石積み技法が用いられています。野面積みで、石材は現地のほか山麓付近から集めたものと考えられ、花崗岩で最大のものは5トンと推測されています。その石垣は、400年を経た現在でも、当時の偉容をそのままに誇っています。
　天守台を中央に、南千畳、北千畳、花屋敷が放射状に配され、その姿は、虎が臥せているようにも見えることから、別名「虎臥城」（とらふすじょう・こがじょう）とも呼ばれています。
　山の地形を巧みに活用し防御に対する配慮の綿密さなどから考えると、よほど堪能な人の手による構築といえます。縄張りの規模は南北400メートル、東西100メートル、完存する遺構としては、全国屈指のもので、国史跡に指定されています。
　竹田城の最後の城主、赤松広秀は、関ヶ原の役で西軍に属し敗北、その後、徳川方として鳥取城攻めに加わり戦功をあげますが、城下に火を放ったとの罪を押しつけられ自刃、竹田城は廃城となります。